Brain Plasticity of Table Tennis Athletes Based on Dynamic Amplitude of LowFrequency Fluctuation Method
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摘要:目的 利用静息态功能磁共振成像（rs-fMRI）技术，选取动态低频振荡振幅（dynamic amplitude of lowfrequency fluctuation，dALFF）方法，动态探测不同训练程度的乒乓球运动员脑功能活动的可塑性变化，以更精确地分析乒乓球项目特征，并为乒乓球运动员的训练监控与评价提供科学依据。方法 招募乒乓球专业队运动员、专业体育院校乒乓球专项学生以及性别、年龄与之匹配的普通被试，分别进行乒乓球训练情况调查。采集3组被试rs-fMRI相关数据，计算大脑dALFF指标并进行方差分析，提取差异脑区的dALFF值做双样本t检验并做Bonferroni校正；同时分别将组间差异脑区dALFF值与运动员周训练时长进行Pearson相关分析。结果 3组被试左侧小脑及左侧颞中回的dALFF值均有显著差异[（体素P < 0.01，团块P < 0.05，高斯随机场（GRF）校正，体素>40]。事后检验发现，大学生运动员/专业运动员左侧小脑dALFF值均显著高于普通被试（P < 0.05），大学生运动员左侧颞中回dALFF值显著高于其他2组被试（P < 0.05），且均呈现大学生运动员>专业运动员>普通被试的变化趋势。专业运动员左侧小脑及左侧颞中回dALFF值与周训练时长均不存在相关性（P>0.05），而大学生运动员左侧小脑及左侧颞中回dALFF值与周训练时长呈显著负相关（r值分别为-0.4382和-0.4115，均P < 0.05）。结论 乒乓球运动可以引起大脑可塑性变化。乒乓球运动员在不同训练程度下可发生大脑（快速）运动平衡和视觉运动协调相关脑区的功能变化，其局部脑区脑自发活动的变异性在运动训练前期强于后期，且随着训练时长的增加，脑自发活动趋于稳定。
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关键词:
- 乒乓球运动员 /
- 动态低频振荡振幅 /
- 脑可塑性 /
- 静息态功能磁共振成像
Abstract:Objective It was explored that the brain plasticity mechanism caused by table tennis can make good contributions to analyzing the insight features of table tennis itself, which will provide potent scientific basis for table tennis training, monitoring and evaluation. Based on resting-state functional magnetic resonance imaging (rs-fMRI), it was aimed to explore the plasticity of brain activity in table tennis athletes with different training levels on the time scale with dynamic amplitude of low-frequency fluctuation(dALFF).Methods The table tennis professional athletes(PA), sports college student athletes(SCSA)and gender and age matched normal controls(NC) were recruited. Resting-stated functional magnetic resonance imaging(rs-fMRI) data were collected, and dALFF of each individual was calculated.The three groups of dALFF maps were tested by oneway analysis of variance(ANOVA), and extracted the value of dALFF in the brain regions showing statistic differences of one-way ANOVA for the post-hoc test using the two-sample t-test by Bonferroni correction. In addition, Pearson correlation analysis was performed among the dALFF values of the significantly different regions and weekly training durations.Results It was found that the three groups had significant differences in dALFF values of the left cerebellum and middle temporal gyrus (voxel P < 0.01, cluster P < 0.05, GRF corrected, voxel size> 40). Further post-hoc tests showed that the dALFF values of left cerebellum in SCSA group and PA group were both higher than that in NC group(P < 0.05), while the dALFF value of left middle temporal gyrus in SCSA group was higher than that in PA group and NC group(P < 0.05). The dALFF values of the left cerebellum and middle temporal gyrus in three groups showed a trend of changing from high to low as SCSA > PA > NC. The dALFF values of the left cerebellum and the left middle temporal gyrus in SCSA group were both negatively correlated with the weekly training durations(r=-0.4382, -0.4115; P < 0.05).Conclusions Table tennis training can cause changes in brain plasticity. Under different training load of table tennis athletes, changes occurred on cerebral functional areas related to motor balance and visual motor coordination. The variability of local brain spontaneous activity of table tennis athletes is stronger in the early stage than that in the later stage. As the time span of training increases, the brain spontaneous activity tends to be stable. -
人脑是生物界最为复杂、精密的器官，可塑性是其固有属性，其结构和功能会随环境变化产生适应性改变[1-2]。认知神经科学研究者将大脑可塑性描述为大脑发生改变的能力，认为在学习、训练和经验等因素影响下，大脑结构会出现变化[3]，可塑性即脑神经系统在外界环境和经验的作用下不断塑造其结构和功能的能力[4]。例如：中低强度训练可使幼年大鼠海马齿状回颗粒下区（subgranular zone，SGZ）细胞增加[5]；中等强度有氧运动可诱发儿童执行功能脑区激活模式的变化[6]；有氧运动可使老年人前额叶、颞叶、顶叶的灰质和白质容量增加[7]。经验（experience）与学习可以改变大脑的结构和功能：甚至2周短期钢琴学习也会引起大脑灰质区域的改变，1周的杂技训练会引起颞中回、海马等脑区的灰质密度变化[3]。有研究[8-9]发现，特定的学习和训练可引起大脑可塑性变化，如经过长期专项练习的舞蹈运动员双侧中央后回、左侧颞上回等脑区的局部一致性(regional homogeneity，ReHo)值显著高于对照组[10]，优秀排球运动员右枕叶外侧的灰质体积显著高于普通大学生，接受长期训练的篮球运动员小脑蚯蚓小叶增大[11-12]。运动技能的学习和训练可引起运动者脑组织的变化，且强度和内容的不同会影响其大脑结构的改变[13]。专业运动员从小接受相应的运动项目训练，长期的训练和技能学习不仅使其获得较强的运动能力，还使其神经细胞产生适应性（可塑性）变化，而后者已被许多研究[14-16]所证实，因此，运动员群体可成为很好的探究大脑可塑性变化的观察对象。
功能性成像技术，尤其是静息态功能磁共振成像（rs-fMRI）技术可帮助研究者观察特定被试的大脑结构，已较多应用于脑可塑性研究。在rs-fMRI的众多指标中，低频振荡振幅(amplitude of low-frequency fluctuation, ALFF)可表征自发神经元活动的强弱，从能量代谢角度客观反映脑活动[17]，已用于偏头痛[18]、抑郁症[19]、双相障碍[20]等患者的脑活动研究。但ALFF多用于静息态下大脑活动研究，对脑活动的动态了解还很有限。为了进一步探究脑活动的动态性，可在观察大脑内部活动（intrinsic brain activity, iBA）时量化其时间变异性[21-24]。在rs-fMRI扫描过程中，常假设iBA是稳定的；如果在全脑活动的研究中考虑到iBA会随时间推移而发生变化，便可通过测量体素（voxel）中iBA的时间变异性进行量化[25]。由此出现了一个可增加对大脑动态活动认知的iBA评价指标——动态低频振荡振幅（dynamic amplitude of low-frequency fluctuation, dALFF）。dALFF是对ALFF的进一步拓展，是在时间尺度上探究ALFF，可促进对局部脑活动的动态研究，已被研究人员用于预测抑郁症患者的自杀意念[19]和观察精神分裂症患者大脑动态功能连接的变化[23]。
乒乓球运动是一项基于人体运动系统、中枢神经系统和视觉系统的隔网对抗性小球类运动项目，其特点是速度快、变化多、对抗性强，项目参与者需要有极强的运动协调、空间感知和信息预判等能力，即更强的认知能力。乒乓球专业运动员的视觉-空间认知加工能力对其快速准确地察觉场上变化、判断来球特征、选择恰当应对策略并做出合理的运动反应起着至关重要的作用，其良好的运动竞技水平也与其认知能力紧密相关。探究长期、专业的乒乓球运动训练对大脑产生的可塑性变化及其作用机制，不仅有助于更精确地分析乒乓球项目特征，也可将研究成果应用于运动员选材、竞技能力评估等领域，为乒乓球运动的科学选材、训练监控与评价提供科学依据。为此，笔者利用rs-fMRI技术并选取dALFF指标，观察并分析乒乓球专业运动员、乒乓球大学生运动员以及普通被试的局部脑活动变化，以探究乒乓球运动中不同训练强度对运动员大脑可塑性的影响及动态变化。
1. 研究对象与方法
1.1 被试及分组
1.1.1 筛选标准
被试自愿参加本试验；右利手；双眼裸眼视力或矫正视力正常，无色弱或色盲；无脑部创伤，无精神障碍，无精神病、神经病或遗传病史，且目前精神状况良好；无严重躯体疾病，无其他可能影响脑功能与结构的疾病；无酒精或药物依赖史；满足电子科技大学磁共振中心磁共振扫描核查清单中的要求，如体内无植入金属（金属假牙等），身体未装有电子、磁性或机械设备（如心脏起搏器、助听器）等。
1.1.2 被试来源及分组
被试被分为3组：①专业运动员组（n=34），均为四川省乒乓球队的现役运动员，运动员等级为国家一级及以上。②大学生运动员组（n=33），均为成都体育学院运动训练专业乒乓球专项大学生，运动员等级为国家二级。③普通对照组（n=42），均为来自电子科技大学未受过乒乓球专业训练的非体育特长学生。普通对照组被试在年龄、性别、受教育年限方面与运动员组匹配。①和②组归为试验组。所有被试均签署知情同意书，实验获电子科技大学伦理委员会批准。采用焦虑自评量表（SAS）和艾森克人格问卷简式量表中国版（EPQ-RSC）进行心理状态评估。
1.1.3 人口统计学数据
所有被试均填写乒乓球训练情况调查问卷，根据问卷统计周训练时长和训练年限等运动频次相关数据（运动员训练时长以其教练员提供为准）。3组被试之间的年龄和受教育年限无明显差异。周训练时长和训练年限：专业运动员 > 大学生运动员 > 普通被试。研究对象人口统计学数据如表 1所示。
表 1 研究对象人口统计学数据Table 1. Demographic data of the subjects组别 年龄/岁 性别比（男/女） 周训练时长/h 训练年限/a 专业运动员组 19.2±3.7 17/17 28.9±10.3 12.7±2.8 大学生运动员组 20.0±1.5 25/8 15.2±5.1 8.9±3.4 普通对照组 20.1±0.9 27/15 0 0 注：数据以x±s形式表示（性别比除外）。 1.2 试验设计及数据采集
磁共振影像数据在电子科技大学磁共振中心3.0 T超导磁共振成像系统（GE Signa MR750，美国）下采集，采用8通道头线圈。3DT1结构像采用3D spoiled gradient-recalled(SPGR)序列，重复时间(repetition time，TR)=6.0 ms，回波时间(echo time，TE)=2.0 ms，视野(field of view，FOV)=240 mm×240 mm，翻转角=12°，采集矩阵=512×512，体素大小=1.0 mm×1.0 mm×1.0 mm，层厚=1.0 mm，无层间距，平行于前后联合轴位扫描，共采集156层图像（包括全脑）。脑静息态功能像采用gradient-recalled echo planar imaging(GRE-EPI)序列，采集位置复制结构像，TR=2 000 ms，TE=30 ms，FOV=220 mm×220 mm，翻转角=90°，采集矩阵=64×64，体素大小=3.75 mm×3.75 mm×3.2 mm，层厚=3.2 mm，无层间距，共43层，连续采集266个时间点。在扫描过程中，被试闭目、意识清醒平躺于扫描仪内，保持安静，头部固定，不进行任何系统性思维活动。使用泡沫填充以控制被试头动，使用耳塞以减少扫描噪声。
1.3 数据处理及分析方法
采用dpabi软件包的DPARSF 4.3 Avanced Edition模块进行fMRI数据预处理，步骤如下。①去除功能像前10个时间点（以免机器刚启动、被试对环境不适应等不稳定因素影响），对后256个时间点进行后续分析。②进行时间校正和头动校正（数据的头动控制要求平移参数 < 2.00 mm，转动参数 < 2°）。③进行空间标准化，将被试的原始空间采样至体素大小为3 mm×3 mm×3 mm的MNI标准空间。采用多元线性回归方法，对年龄、性别、受教育年限、头动参数（6个）、白质信号及脑脊液信号数据进行回归分析，以避免其差异对结果造成影响。④进行8 mm高斯核空间平滑和去线性漂移。⑤通过滤波（0.01~0.1 Hz）去除信号漂移和呼吸、心跳等生理噪声。对所获信号再进行后续分析。
ALFF描述的是静息态fMRI在0.01~0.1 Hz频率区间的低频振幅信号变化，反映了BOLD信号的变化[26]。利用快速傅立叶变换对时间序列进行时频转换后，由频带（0.01~0.1 Hz）计算每个频率下的功率谱，求其平方根，在0.01~0.1 Hz内计算平均值，得到ALFF值[18, 20]。其计算公式为
$$ {\rm{ALFF}} = \mathop \sum \limits_{k:{f_k} \in \left[ {0.01, 0.1} \right]} \sqrt {\frac{{a_k^2\left( {{f_k}} \right) + b_k^2\left( {{f_k}} \right)}}{N}} $$ (1) 式（1）中，k表示求和的频率个数，fk表示不同频率（0.01~0.1 Hz），ak和bk均表示不同频率下对应的系数，N表示体素总个数。
为更有效地反映乒乓球运动员脑可塑性变化结果，采用在时间尺度上对ALFF进行考察的指标——dALFF。采用滑动窗方法进行动态分析，窗长是静息态动力学计算中的一个重要参数，根据以往研究，最低窗长不应小于1/fmin，因为较短的窗长可能增加虚假波动的风险[27]，较长窗口又会丧失动态性，其中fmin定义为时间序列的最小频率。因此，此处选取50 TRs（100 s）的最佳窗宽、步长1 s的窗口对fMRI时间信号进行动态截取，然后对窗口截取的数据进行普通的ALFF分析，最后用方差量化其变异性，该方差即dALFF值。采用SPM12软件对3组被试的dALFF脑图进行单因素方差分析，采用全脑灰质模板（mask），得出存在差异区域[体素P < 0.01，团块P < 0.05，高斯随机场（Gaussian random field，GRF）校正，体素 > 40]。再对方差分析结果进行事后检验，即分别在差异脑区的模板下对两两被试组间的脑图进行双样本t检验，得到差异脑区（体素P < 0.01，团块P < 0.05，Bonferroni校正，双尾检测）。
2. 结果
2.1 3组被试dALFF值方差分析结果
如表 2、图 1所示，专业运动员、大学生运动员以及普通被试dALFF经方差分析表明存在显著差异，通过GRF校正（体素P < 0.01，团块P < 0.05）后，结果显示，3组dALFF值在左侧小脑8区和左侧颞中回均有显著差异，F值分别为8.69和9.49。
表 2 3组被试脑区dALFF差异性比较Table 2. Brain regions with significant differences of dALFF value brain maps among three groups激活脑区 MNI坐标 体素/mm3 dALFF值（x±s） F值 专业运动员 大学生运动员 普通被试 左侧小脑8区 (-12, -78, -54) 41 0.19±0.04 0.21±0.10 0.17±0.05 8.69 左侧颞中回 (-57, -54, 15) 42 0.43±0.10 0.46±0.13 0.41±0.10 9.49 ![]()
图 1 3组被试dALFF差异脑区注：采用方差分析和GRF校正，体素P < 0.01, 团块P < 0.05，体素 > 40。Figure 1. The maps of dALFF with significant differences among three groups2.2 方差分析的事后检验结果
3组被试在方差分析后有显著差异，为了明确差异具体由哪2组被试引起，更详细地探究差异脑区的情况，此处进行事后检验，即对各组间再进行两两比较。分别提取3组被试在差异脑区的dALFF信号，对每一差异脑区内两两之间做比较，结果如图 2所示。在左侧小脑8区，专业及大学生运动员的dALFF值均显著大于普通被试，且大学生运动员最高；在左侧颞中回，大学生运动员、专业运动员和普通被试均有显著差异，大学生运动员的dALFF值仍最高，同时专业运动员高于普通被试。以上检验均通过Bonferroni校正，即P < 0.05/3。
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图 2 被试感兴趣区dALFF值事后检验结果注：*表示Bonferroni校正后，P < 0.05。Figure 2. Post-hoc test results of dALFF values in the area of interest2.3 2组运动员被试相关分析结果
在探究专业运动员、大学生运动员与普通被试的差异脑区后，将运动训练强度作为变量，探寻差异与该变量的关系。方差分析结果显示，dALFF存在差异脑区的平均信号进行提取，并与运动时长进行相关分析。结果（图 3）表明，专业运动员左侧小脑8区和左侧颞中回dALFF值与每周运动时长均无相关性（P > 0.05），而大学生运动员左侧小脑8区和左侧颞中回dALFF值与每周运动时长均存在显著负相关（r值分别为-0.4382和-0.4115, P < 0.05）。
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图 3 dALFF差异脑区信号与周运动时长相关性注：（a）和（b）均为左侧小脑8区观测结果，（c）和（d）均为左侧颞中回观测结果。Figure 3. The correlation analysis between dALFF values in the group-difference brain regions and the training duration of athletes3. 讨论
本文使用dALFF指标对乒乓球运动员rs-fMRI数据进行分析，同时对专业及初级运动员脑可塑性变化进行研究，探索其局部脑活动变化。方差分析结果显示，3组被试在左侧小脑8区和左侧颞中回均有显著差异。在左侧小脑8区，专业运动员和大学生运动员的dALFF值（ALFF时间变异性）均显著高于普通被试，以大学生运动员最高；在左侧颞中回，大学生运动员的dALFF值显著高于专业运动员和普通被试。
3.1 乒乓球运动对小脑可塑性变化的影响
小脑是脑的重要组成部分，负责维持身体平衡和协调运动，在运动、记忆、学习、注意和很多认知活动中发挥重要作用。研究[28-29]表明，音乐家双侧小脑灰质密度显著高于非音乐家，舞者观看芭蕾舞动作时可产生更大的小脑激活。本文结果显示，专业运动员和大学生运动员左侧小脑8区dALFF值（ALFF时间变异性）均显著高于普通被试，且大学生运动员最高。这提示，乒乓球运动训练可在一定程度提升运动员左侧小脑8区的自发性脑活动变异性，且在训练前期作用更明显。在训练前期，运动员须适应新的学习和记忆内容，保持运动平衡和激发快速反应，故左侧小脑8区ALFF时间变异性更大；随着训练的强化和持续，运动技能得以熟悉和巩固，平衡、反应能力等得到提高，自发性脑活动变得更加稳定。可见，乒乓球运动员左侧小脑8区在训练前期和后期均存在可塑性变化。
3.2 乒乓球运动对左侧颞中回可塑性变化的影响
颞中回在颞叶的中间部位，与视觉、听觉、记忆和平衡等相关，也参与动作的计划和加工，包括动作观察、逻辑推理、物体识别等功能。研究发现：跳水运动员颞叶灰质密度显著高于普通人[30]；相对于普通人，杂耍训练者颞叶明显较大，但停止训练3个月后会缩小[31]；识别乒乓球发球动作时，新手较经验运动员颞中回的激活更高[29]；体操运动员在观看视频并做判断时，颞叶等脑区的激活较普通被试更低[32]。颞中回属于腹侧视觉网络，处理视觉刺激空间信息，在视觉-空间信息的处理加工中起重要作用，羽毛球、乒乓球类运动对判断对手发球方向、预测球的落点、掌控球的走向等有很高要求，需根据对视觉信息的处理和反馈进行下一步动作。
基于以上认识，结合本文结果（左侧颞中回dALFF值依次为大学生运动员 > 专业运动员 > 普通被试），即左侧颞中回的ALFF时间变异性在乒乓球运动训练前期特别大，随着训练时间和强度的增加，变异性逐渐变小，但依然大于普通被试，说明一定程度的运动训练可使左侧颞中回变得非常活跃，使初级运动员可更好地协调视觉-空间信息的处理能力，从而应对动作要求较为精细的乒乓球运动。但随着训练的加强，运动员对这一运动项目逐渐熟悉，视觉-空间整合能力增强，效率增加，具有更好的控制能力，出现中枢资源的节省化，左侧颞中回dALFF值相对降低，这与运动技能的学习进程分为泛化、分化、巩固和自动化3个阶段的相关理论相互印证。因此，大学生运动员和专业运动员都存在左侧颞中回自发脑活动的可塑性，且其变异性在运动训练前期强于后期。
3.3 乒乓球运动员脑可塑性变化与运动时长相关性
乒乓球运动的不同训练阶段脑dALFF的差异表示动作技能学习具有阶段性，且dALFF的差异脑区都在左侧，可以推论针对乒乓球这种较为精细的运动，学习训练对应更多地定位到大脑左半球，左侧大脑在动作识别中表现出优势效应，这在前人研究中也得到一定证实[33]。笔者分别计算了专业运动员和大学生运动员dALFF差异脑区信号与运动时长的相关性。结果显示：专业运动员运动时长与脑区信号不存在相关性，而大学生运动员运动时长与脑区信号存在负相关，说明运动训练前期ALFF的时间变异性受运动时长的影响；但随着运动训练时长的加长，变异性逐渐减小，到专业运动员运动训练阶段，变异性出现“天花板效应”，脑区自发活动趋向稳定。
3.4 不足与展望
使用dALFF方法对乒乓球运动员脑自发活动的时间变异性进行研究，将被试运动员更精细地划分为专业运动员和大学生运动员2个训练程度不同的组别。研究的不足在于只进行了横向比较，未收集纵向数据进行分析，在后续研究中，如果结合纵向数据和结构项数据进行分析，将得出乒乓球运动员随运动训练时长增加的脑可塑性变化的更深入的结论。
随着基于dALFF方法考察乒乓球运动员脑可塑性特征研究的深入，相关成果可在乒乓球项目的多个领域发挥其转化潜力和应用价值。如：根据运动项目特点为乒乓球训练监控与评价等提供更有针对性的参考依据；为乒乓球运动员竞技能力提升结构模型的构建提供新思路，通过定量分析方式评估乒乓球阶段性训练效果，预判运动员竞技能力的提升趋势。
4. 结论
乒乓球运动可引起脑可塑性的变化。在小脑、颞中回这类控制身体平衡、协调运动、处理视觉-空间信息的脑区，脑自发活动变异性增强；大学生运动员脑自发活动的变异性大于专业运动员，说明在训练前期，脑自发活动的变异性强于训练后期；随着训练时长的增加，脑自发活动趋于稳定，说明专业运动员在相关脑区形成了稳定的自发脑活动。这从静息态脑功能角度揭示了乒乓球运动训练前后期的不同脑可塑性变化机制。
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图 1 3组被试dALFF差异脑区
注：采用方差分析和GRF校正，体素P < 0.01, 团块P < 0.05，体素 > 40。
Figure 1. The maps of dALFF with significant differences among three groups
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图 2 被试感兴趣区dALFF值事后检验结果
注：*表示Bonferroni校正后，P < 0.05。
Figure 2. Post-hoc test results of dALFF values in the area of interest
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图 3 dALFF差异脑区信号与周运动时长相关性
注：（a）和（b）均为左侧小脑8区观测结果，（c）和（d）均为左侧颞中回观测结果。
Figure 3. The correlation analysis between dALFF values in the group-difference brain regions and the training duration of athletes
表 1 研究对象人口统计学数据
Table 1 Demographic data of the subjects
组别 年龄/岁 性别比（男/女） 周训练时长/h 训练年限/a 专业运动员组 19.2±3.7 17/17 28.9±10.3 12.7±2.8 大学生运动员组 20.0±1.5 25/8 15.2±5.1 8.9±3.4 普通对照组 20.1±0.9 27/15 0 0 注：数据以x±s形式表示（性别比除外）。 
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表 2 3组被试脑区dALFF差异性比较
Table 2 Brain regions with significant differences of dALFF value brain maps among three groups
激活脑区 MNI坐标 体素/mm3 dALFF值（x±s） F值 专业运动员 大学生运动员 普通被试 左侧小脑8区 (-12, -78, -54) 41 0.19±0.04 0.21±0.10 0.17±0.05 8.69 左侧颞中回 (-57, -54, 15) 42 0.43±0.10 0.46±0.13 0.41±0.10 9.49
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